Sau nội chiến, sự thù địch vẫn tiếp tục với người bản địa Sioux cho đến khi Hiệp định Fort Laramie được ký kết vào năm 1868. Vào năm 1868, các lãnh thổ mới được thành lập đã khiến cho diện tích của Lãnh thổ Dakota thu hẹp lại như ranh giới hiện tại của hai tiểu bang Nam và Bắc Dakotas. Các quận của lãnh thổ được phân định vào năm 1872 trong đó có Quận Bottineau, Quận Cass và các quận khác.

Sau khi trở thành một lãnh thổ có tổ chức, dân số tăng rất chậm trong những năm đầu tiên và rồi tăng rất nhanh từ năm 1870 đến 1880.[1] Dân số người da trắng phát triển chậm vì một số lý do. Chính yếu là vì người bản địa Sioux được xem là rất thù địch và là một mối đe dọa cho các người định cư đầu tiên trong lãnh thổ. Dần dần người bản địa bị đánh bại và không còn là mối đe dọa lớn.[2]

Việc gia tăng dân số có thể là nhân tố góp phần làm phát triển hệ thống đường sắt, đặc biệt là hệ thống Đường sắt Bắc Thái Bình Dương. Những người định cư tìm đến Lãnh thổ Dakota là di dân từ các lãnh thổ khác ở miền tây và cũng có nhiều người khác từ Bắc và Tây Âu đến. Nhóm người này gồm có số đông là người Na Uy, Đức, Thụy Điển, và Canada.[3]

Thương nghiệp ban đầu chỉ chủ yếu là mua bán da thú. Nó được tiến hành bằng tàu chạy hơi nước dọc theo các con sông đến các khu định cư. Vàng được tìm thấy tại Black Hills vào năm 1874 và đã thu hút nhiều người định cư hơn, làm bùng nổ chiến tranh Sioux lần cuối cùng. Sự bùng nổ dân số làm cho nhu cầu về thịt gia tăng, kéo theo sự phát triển chăn nuôi bò trên các vùng đất rộng lớn của lãnh thổ. Với sự xuất hiện của hệ thống đường sắt, nông nghiệp trồng lúa mì trở thành một nguồn nông sản sinh lợi chính của lãnh thổ. Lãnh thổ gặp hó khăn kinh tế vào thập niên 1880 vì giá lúa mì xuống thấp và thời tiết khô hạn.[4]

Thủ phủ lãnh thổ là Yankton từ năm 1861 cho đến năm 1883 khi nó được dời về Bismarck. Lãnh thổ Dakota được chia thành tiểu bang Bắc Dakota và Nam Dakota vào ngày 2 tháng 11 năm 1889. Việc cho phép lãnh thổ gia nhập vào liên bang thành hai tiểu bang, chớ không phải là một, được thực hiện vì một số lý do. Hai trung tâm dân số của lãnh thổ nằm tại góc đông bắc và đông nam của lãnh thổ, cách nhau đến vài trăm dặm Anh. Nếu Dakota được phép trở thành một tiểu bang thì nó sẽ là tiểu bang lớn thứ hai của Hoa Kỳ, đứng sau tiểu bang California (Texas vẫn chưa được phép tái gia nhập liên bang sau nội chiến). Lúc đó cũng có một số áp lực muốn giữ các tiểu bang mới có diện tích gần như bằng nhau. Trên mức độ quốc gia, có áp lực từ đảng Cộng hòa muốn có hai tiểu bang để đảng được thêm quyền lực trong Quốc hội Hoa Kỳ (mỗi tiểu bang được hai Thượng nghị sĩ tại Quốc hội Hoa Kỳ).